O'Neil, 43, komt over van Strasbourg, waar hij de Franse club naar een achtste plaats in Ligue 1 en de halve finales van de Europa Conference League leidde -- de eerste keer in de geschiedenis van de club dat ze de laatste vier van een Europese competitie bereikten.
Hij zal op Portman Road vergezeld worden door het staflid Tim Jenkins, Neil Critchley en Ed Ames, die allemaal samen met hem in Frankrijk hebben gewerkt.
De aanstelling maakt O'Neil de 20e permanente manager in de 90-jarige professionele geschiedenis van Ipswich. Hij staat voor de taak om de club voor het eerst sinds 2001-02 in de Premier League te houden voor opeenvolgende seizoenen, na hun degradatie uit de hoogste klasse het seizoen daarvoor.
O'Neil was eerder manager van Bournemouth en Wolverhampton Wanderers in de Premier League, waar hij respectievelijk een 15e en 14e plaats behaalde in zijn eerste campagnes bij elke club. Voordat hij in het management ging, maakte hij meer dan 200 Premier League-optredens als speler voor clubs zoals Portsmouth, West Ham United en Middlesbrough.
Hij begon zes jaar geleden met coachen in de Liverpool-academie voordat hij in 2021 bij het personeel van Scott Parker in Bournemouth kwam, waar hij de Cherries hielp om promotie te behalen vanuit de Championship.
"Het is een eer om aangesteld te worden als manager van deze geweldige voetbalclub," zei O'Neil.
"Ik heb de vooruitgang die de club de afgelopen jaren heeft geboekt nauwlettend gevolgd en om nu de kans te krijgen om Ipswich Town in de Premier League te leiden, is iets waar ik enorm enthousiast over ben.
"Er is een sterke visie en ambitie bij deze club en ik ben me volledig bewust van de verantwoordelijkheid die dat met zich meebrengt, gezien hoeveel het betekent voor de supporters en voor de gemeenschap van Ipswich en Suffolk.
"We weten allemaal welke uitdaging ons te wachten staat terwijl we ons samen voorbereiden op het seizoen en ik ben enthousiast om iedereen te ontmoeten en aan de slag te gaan."
Voorzitter Mark Ashton zei dat O'Neil al enige tijd op de radar van de club stond.
"Hij is een manager die al enige tijd op onze radar staat en, na een grondig en robuust proces, waarbij we met een breed scala aan kandidaten hebben gesproken, werd het duidelijk dat hij de leidende kandidaat voor de functie was.
"Hij is zeer gemotiveerd, zeer gerespecteerd, heeft een ongelooflijke aandacht voor detail en tactische kennis en is een uitstekende coach met een echte staat van dienst in het verbeteren van spelers.
"Ondanks dat hij nog maar een paar jaar in zijn managementcarrière zit, heeft hij al laten zien dat hij weet wat nodig is om te slagen in de Premier League, zowel bij Bournemouth als bij Wolves, terwijl hij ook Strasbourg naar een Europese halve finale leidde afgelopen seizoen. Hij brengt een honger en verlangen om te slagen op het hoogste niveau van het spel en, met de volledige steun van iedereen bij de club, ben ik enthousiast om te zien wat we samen kunnen bereiken."