De 56-jarige neemt het over van Craig Gardner, die St Andrew's in juni verliet, en zal maandag beginnen met werken na de Championship-wedstrijd van Birmingham tegen Cardiff City.
Murtough bracht 11 jaar door bij Manchester United, waar hij in 2013 bij de club kwam na te hebben gewerkt bij Everton, Fulham, Coventry City en de Premier League. Hij verliet Old Trafford in april 2024, nadat hij als voetbaldirecteur van United had gediend, en werkte recentelijk voor Atalanta als directeur van wereldwijde ontwikkeling.
Zijn aanstelling geeft Birmingham een ervaren voetbaladministrateur terwijl de club haar ambities nastreeft onder Amerikaanse eigendom. Knighthead Capital Management heeft duidelijk gemaakt dat ze willen dat de Blues op het hoogste niveau van het Engelse voetbal concurreren, met een langetermijnplan dat verder reikt dan het eerste elftal van de mannen.
In een verklaring die door BBC Sport werd gerapporteerd, bevestigde Birmingham dat hoofdcoach Chris Davies aan Murtough zal rapporteren, die rechtstreeks aan de raad van de club zal antwoorden. De verantwoordelijkheden van de nieuwe directeur zullen ook uitbreiden naar het vrouwenteam.
Murtough wordt verwacht samen te werken met Hope Powell om ervoor te zorgen dat het vrouwenteam profiteert van de bredere voetbalstrategie van de club. Birmingham eindigde als tweede in de Women's Super League in 2011 en 2012, en de aanstelling creëert een directe link tussen het vrouwenprogramma en de algehele voetballeiding van de club.
"Dit is een geweldige voetbalclub met briljante fans en enorm potentieel," zei Murtough. "Er is een duidelijke vastberadenheid van Knighthead om iets speciaals op te bouwen voor de lange termijn, zowel op als buiten het veld."
De verklaring van de raad van Knighthead versterkte die ambitie, en zei: "We zijn vanaf het begin duidelijk geweest over onze ambitie voor deze club en voor de stad Birmingham.
"We willen Birmingham City op het hoogste niveau van het Engelse voetbal laten concurreren en we bouwen aan duurzaam succes, zowel op als buiten het veld."
De rol brengt verantwoordelijkheid met zich mee voor de voetbaloperatie van de club, waarbij Davies aan Murtough rapporteert en de raad directe toezicht houdt. Zijn ervaring bij Manchester United en Atalanta zal nu worden ingezet in Birmingham, waar de eigendomsgroep zich richt op het vestigen van de club tussen de leidende ploegen van het Engelse voetbal.