O'Neil, 43, kommt von Strasbourg, wo er den französischen Klub zu einem achten Platz in der Ligue 1 und ins Halbfinale der Europa Conference League führte - das erste Mal in der Geschichte des Vereins, dass sie die letzten vier eines europäischen Wettbewerbs erreicht haben.
Er wird am Portman Road von den Mitarbeitern Tim Jenkins, Neil Critchley und Ed Ames begleitet, die alle zuvor mit ihm in Frankreich gearbeitet haben.
Die Ernennung macht O'Neil zum 20. festen Trainer in der 90-jährigen Profi-Geschichte von Ipswich. Er steht vor der Aufgabe, den Klub zum ersten Mal seit 2001-02 in der Premier League für aufeinanderfolgende Saisons zu halten, nachdem sie in der Saison zuvor aus der höchsten Liga abgestiegen sind.
O'Neil trainierte zuvor Bournemouth und Wolverhampton Wanderers in der Premier League und sicherte sich in seinen ersten Kampagnen bei jedem Klub die Plätze 15 und 14. Bevor er ins Management eintrat, absolvierte er mehr als 200 Premier-League-Einsätze als Spieler für Klubs wie Portsmouth, West Ham United und Middlesbrough.
Er begann vor sechs Jahren in der Liverpool-Akademie mit dem Coaching, bevor er 2021 zu Scott Parkers Staff in Bournemouth wechselte, wo er den Cherries half, den Aufstieg aus der Championship zu schaffen.
"Es ist eine Ehre, zum Manager dieses großartigen Fußballklubs ernannt zu werden", sagte O'Neil.
"Ich habe den Fortschritt, den der Klub in den letzten Jahren gemacht hat, genau verfolgt und die Möglichkeit zu haben, Ipswich Town in der Premier League zu führen, ist etwas, auf das ich mich sehr freue.
"Es gibt eine starke Vision und Ambition in diesem Klub, und ich bin mir der Verantwortung, die das mit sich bringt, voll bewusst, da es für die Unterstützer und die Gemeinschaft von Ipswich und Suffolk von großer Bedeutung ist.
"Wir alle wissen, welche Herausforderung vor uns liegt, während wir uns gemeinsam auf die Saison vorbereiten, und ich freue mich darauf, alle kennenzulernen und an die Arbeit zu gehen."
Vorsitzender Mark Ashton sagte, O'Neil sei schon seit einiger Zeit im Visier des Klubs.
"Er ist ein Trainer, der schon seit einiger Zeit auf unserem Radar ist, und nach einem gründlichen und robusten Prozess, während dessen wir mit einer Vielzahl von Kandidaten gesprochen haben, wurde klar, dass er der führende Kandidat für die Position war.
"Er ist hochmotiviert, hoch angesehen, hat ein unglaubliches Auge fürs Detail und taktisches Wissen und ist ein ausgezeichneter Trainer mit einer echten Erfolgsbilanz in der Verbesserung von Spielern.
"Obwohl er erst seit wenigen Jahren im Management tätig ist, hat er bereits gezeigt, dass er weiß, was erforderlich ist, um in der Premier League sowohl bei Bournemouth als auch bei Wolves erfolgreich zu sein, während er auch Strasbourg in der letzten Saison ins europäische Halbfinale führte. Er bringt einen Hunger und den Wunsch mit, auf höchstem Niveau erfolgreich zu sein, und mit der vollen Unterstützung aller im Klub freue ich mich darauf, zu sehen, was wir gemeinsam erreichen können."