O'Neil, 43, llega de Estrasburgo, donde llevó al club francés a un octavo puesto en Ligue 1 y a las semifinales de la Europa Conference League, la primera vez en la historia del club que alcanzaron las últimas cuatro de una competición europea.
Estará acompañado en Portman Road por el personal de apoyo Tim Jenkins, Neil Critchley y Ed Ames, todos los cuales trabajaron junto a él en Francia.
El nombramiento convierte a O'Neil en el 20º entrenador permanente en la historia profesional de 90 años de Ipswich. Enfrenta la tarea de mantener al club en la Premier League durante temporadas consecutivas por primera vez desde 2001-02, tras su descenso de la máxima categoría la temporada anterior.
O'Neil anteriormente dirigió a Bournemouth y Wolverhampton Wanderers en la Premier League, asegurando los puestos 15 y 14 en sus primeras campañas en cada club, respectivamente. Antes de entrar en la gestión, hizo más de 200 apariciones en la Premier League como jugador para clubes como Portsmouth, West Ham United y Middlesbrough.
Comenzó a entrenar hace seis años en la academia de Liverpool antes de unirse al personal de Scott Parker en Bournemouth en 2021, donde ayudó a los Cherries a conseguir el ascenso desde el Championship.
"Es un honor ser nombrado entrenador de este gran club de fútbol", dijo O'Neil.
"He seguido de cerca el progreso que el club ha hecho en los últimos años y ahora tener la oportunidad de liderar a Ipswich Town en la Premier League es algo que me emociona enormemente.
"Hay una fuerte visión y ambición en este club y soy plenamente consciente de la responsabilidad que eso conlleva, dado lo que significa para sus aficionados y para la comunidad de Ipswich y Suffolk.
"Todos sabemos el desafío que tenemos por delante mientras nos preparamos para la temporada juntos y estoy emocionado de conocer a todos y comenzar a trabajar."
El presidente Mark Ashton dijo que O'Neil había estado en la mira del club durante algún tiempo.
"Es un entrenador que ha estado en nuestro radar durante algún tiempo y, tras un proceso exhaustivo y riguroso, durante el cual nos reunimos con una amplia gama de candidatos, quedó claro que él era el candidato principal para el puesto.
"Está altamente motivado, es muy respetado, tiene una increíble atención al detalle y conocimiento táctico y es un excelente entrenador con un verdadero historial de mejora de jugadores.
"A pesar de estar apenas unos años en su carrera como entrenador, ya ha demostrado que sabe lo que se necesita para tener éxito en la Premier League tanto en Bournemouth como en Wolves, mientras también llevó a Estrasburgo a una semifinal europea la temporada pasada. Aporta un hambre y deseo de triunfar en el más alto nivel del juego y, con el apoyo total de todos en el club, estoy emocionado de ver lo que podemos lograr juntos."